Introducción
Enterobiasis es la infección causada por el nemátodo Enterobius vermicularis (E. vermicularis), u oxiurus, el cual tiene un ciclo biológico de tipo monoxeno y no requiere de incubación en el medio ambiente para completar el mismo (1,2). Estos hechos biológicos tan particulares, sustentan la diversidad de mecanismos de transmisión que facilitan la continuidad en el tiempo del parasitismo en el individuo y su diseminación hacia otros hospedadores potencialmente susceptibles, siendo el ser humano el único hospedador conocido, hasta ahora, hace que sea una parasitosis de elevada prevalencia mundial, representa una de las helmintiasis humanas más comunes alrededor del mundo, estimándose en 200 millones, el número de personas infectadas de todos los niveles socioeconómicos; de países desarrollados y en desarrollo (1-5). La población infantil es la más afectada ya que con cierta frecuencia son los que se infectan y reinfectan (6), un hecho frecuente e importante, es que cuando se detecta la infección en un niño, los integrantes de cualquier edad del conjunto familiar podrían estar parasitados, y el factor principal que facilita el mantenimiento y diseminación de esta enterohelmintiosis es el hacinamiento familiar y escolar, aunado a la inadecuada higiene personal (1,7,8). La enterobiasis se caracteriza por ser una parasitosis de baja morbilidad, algunos pacientes presentan prurito anal y nasal, síntoma que promueve el rascado, facilitando la transmisión directa ano-mano-boca, mecanismo muy eficiente para la supervivencia de los parásitos y eventualmente pueden generarse complicaciones asociadas a la migración de adultos o larvas, pueden encontrarse en sitios ectópicos, como en la cavidad peritoneal, ovarios apéndice y han sido reportados como posibles causantes de enuresis nocturna (1,9,10) y algunas afecciones psicológicas como retardo escolar (1,11). Enterobius vermicularis es el helminto de presentación más frecuente en el mundo, fundamentalmente en la población infantil, con cifras de prevalencia global de alrededor de 20% y 50% o más en grupos de niños con carencias socioculturales y ambientales (11-13). En Venezuela, existe un subregistro de casos debido entre otras razones a que no se aplica el método de diagnóstico adecuado en la mayoría de los estudios de parasitosis intestinales, no obstante los porcentajes de infección, incluyendo preescolares y escolares, reportados en el país varían de acuerdo a las regiones encontrándose una prevalencia que va entre el 4,8 y 45 % (14-16 ), por lo que este estudio tuvo como finalidad estimar la prevalencia de esta enterohelmintiosis en Instituciones educativas de los Valles del Tuy del Edo Miranda, Venezuela, a fin de hacer un aporte al conocimiento y la epidemiología de dicha parasitosis en esta región del país.
Métodos
Se realizó un estudio, descriptivo, correlacional y transversal para estimar la prevalencia de enterobiosis en dos instituciones educativas de Santa Lucia del Tuy, Estado Miranda., durante el período escolar 2016-2017. Se evaluaron 63 niños, entre el rango de edades de 3 a 6 años del nivel prescolar, las muestras fueron obtenidas de forma no probabilística.
Área de estudio
El Municipio Paz Castillo es uno de los 21 municipios que integran el Estado Miranda, Venezuela. Posee una superficie de 408 km² y según el INE su población para 2016 es de 112.357 habitantes. Su capital es la ciudad de Santa Lucía que es considerada ciudad dormitorio por su cercanía a Caracas. Ha sufrido un crecimiento demográfico desmesurado en los últimos años, y se estima que entre 1990 y 2007 la población ha aumentado de 47.500 habitantes Este problema ha producido un aumento en la tasa de pobreza (alrededor del 60%), que ya era evidente en el municipio, donde se encuentran algunas de las barriadas más extensas que rodean a la ciudad capital. Se encuentra ubicado en la región norte de los Valles del Tuy, Entre las coordenadas los límites geográficos sitúan a santa lucia en las coordenadas 66º 39´30” y los 10º 07¨ 52” de latitud n, su temperatura ambiental: clima tropical seco, tiene una temperatura promedio de 26º c, que puede llegar a 30º y está situada a una altura 180 metros sobre el nivel del mar.
Consideraciones bioéticas
Previo a la recolección de muestras, se realizó una reunión con los miembros de cada comunidad educativa, con el objeto de impartir una charla educativa respecto a las parasitosis Intestinales y se informó a cada padre de familia el objetivo del estudio, se les entregó el consentimiento informado para que lo firmaran y autorizaran la participación de su hijo en el estudio. Se usó una ficha de recolección de datos por participante, donde se recopilaron datos clínicos, datos sociodemográficos. Se realizaron los exámenes pertinentes al diagnóstico de enterobiasis, a todos los niños con edades comprendidas entre 3 y 6 años, que asisten a ambos colegios de la comunidad. Para la toma y procesamiento de la muestra, se entregó un kit con láminas portaobjetos para el test de Graham (con cinta adhesiva incluida y baja lenguas para la toma correcta de la muestra, así como un sobre para su resguardo e identificación), explicándoles la manera adecuada de recolectar la muestra. Se les entregó resultados del estudio parasitológico y se expuso recomendaciones personalizadas a los representantes de los individuos que presentaron resultados positivos en las pruebas.
Comunidades educativas unidades objeto de estudio
Institución A (Privada): Unidad Educativa Privada “Padre Mariyian Marianic”, de la cual participaron en el estudio 29 niños entre 3-6 años de edad.
Características ambientales de la Institución A: Ocupa 130m2, es una estructura de tres pisos, el área de prescolar se encuentra en la planta baja, al igual que la cocina y la piscina y dos baños. El colegio cuenta con suministro de agua directa a través de un tanque y el mantenimiento de la piscina se realiza con la adición de una pastilla de cloro y el agua se cambia semanalmente. Se realizan actividades recreativas dentro del plantel (Natación) y fuera del mismo (Parque ubicado frente a la institución).
Institución B (Oficial): Centro de Educación Inicial Preescolar “Brisas de Macuto” de la cual participaron 34 niños entre 3-6 años de edad.
Características ambientales de la Institución B: Ocupa aproximadamente 1288m2, dicha estructura consta de un solo nivel correspondiente a la planta baja, donde se ubica la dirección, tres aulas, tres baños, una cocina y un patio de aproximadamente 600 m2, con áreas verdes destinadas a la recreación de los infantes. El colegio cuenta con suministro de agua directa.
Población estudiada: Participaron voluntariamente, previo consentimiento informado del representante legal, 63 niños entre 3 y 6 años de edad.
Diagnóstico parasitológico: La detección de E. vermicularis se realizó según el método de la cinta adhesiva transparente descrito por Graham (17-18). Se suministró las instrucciones sobre la toma de la muestra a los representantes: La toma de la muestra debe realizarse en las primeras horas de la mañana, sin previo aseo personal antes de aplicar el procedimiento y luego proceder a aplicar la paleta con la cinta adhesiva en la región anal y sus alrededores haciendo presión ligera sobre la región perianal para obtener tanto los nemátodos adultos como sus huevos. Este procedimiento sería una sola vez por infante.
Evaluación socio-económica: Se recopiló información de las condiciones económicas ambientales y epidemiológicas de las comunidades a través de un instrumento de recolección de datos.
Análisis y procesamiento de los datos
Se empleó análisis univariado para determinar frecuencias, porcentajes de frecuencias relativas, y para el análisis bivariado se empleó la prueba de Chi-cuadrado y Odds Ratio con un intervalo de confianza de 95% (p<0,05), para asociar el grado de parasitismo con cada variable obtenida en la población estudiada.
Resultados
Los 63 participantes del estudio, se distribuyeron por Institución: 29 correspondiente a la Institución A y 34 a la Institución B.
La aplicación de la cinta adhesiva en la región perianal de los 63 niños evaluados, permitió estimar una prevalencia de enterobiosis del 36,50 % (23/ 63) (Figura 1).

Figura 1: Prevalencia de Enterobiasis en 63 niños de edad prescolar de dos Instituciones Educativas de Santa Lucía, Estado Miranda, de los Valles del Tuy
Al relacionar las variables evaluadas con los resultados parasitológicos obtenidos, se observó que de los 23 niños parasitados, 52,17 % (12/23) fueron hembras y 47,83 % (11/23) varones y se determinó que no existen diferencias significativas entre el sexo de los niños y la infección por E. vermicularis (p>0,05) (Tabla 1).
Tabla 1: Asociación entre variables y presencia de E. vermicularis en dos Instituciones Educativas de Santa Lucía, Estado Miranda, de los Valles del Tuy

+ LAMC: lavado de Manos antes de comer.++ RA: Rascado anal *E. vermicularis positivo ** E. vermicularis negativo
Al evaluar cada grupo escolar por separado se obtuvo que en la Institución A, el 53,85 % (7/13) niños parasitados fueron hembras y 46,15 % (6/13) varones. En la Institución B se obtuvo frecuencias iguales de ambos sexos (50 % hembras y 50 % varones). No hubo diferencias significativas en cada uno de los grupos escolares estudiados (p>0,05) (Tabla 2).
Tabla 2: Prevalencia de E. vermicularis, según género, edad y factores de riesgo en dos instituciones educativas de Santa Lucía, Estado Miranda, Venezuela

LMADC*= Lavado de manos antes de comer, RA*= Rascado anal
El 60,87 % (14/23) de los niños parasitados tenían 3-4 años de edad y el 39,13 % (9/23) entre 5 y 6 años de edad. No hubo diferencia significativa en relación a las edades. En la institución A, de los niños parasitados, el 53,85 % tenían entre 3 a 4 años de edad y el 46,15 % entre 5-6 años de edad. En la Institución B el 70 % (7/10) de los niños parasitados tenían entre 3 a 4 años de edad y el 30% (3/10) entre 5 a 6 años de edad. No se encontró diferencia significativa entre los grupos escolares en relación a las edades. (p>0,05) (Tabla 1 y 2).
Con respecto al hábito de lavarse las manos antes de comer (LMAC), en ambas instituciones se obtuvo que el 69,56% (16/23) de los parasitados, se lavaban las manos antes de comer. No hubo diferencias significativa (P>0,05). En la Institución A, se observó que el 53,85% (7/13), se lavaba las manos antes de comer y 46,15% (6/13), no lo hacía. En la Institución B se encontró que el 90% (9/10) de los parasitados tenían el hábito de LMAC.
Sin embargo, no se encontró diferencia significativa. (P>0,05) (Tabla 1 y 2). En relación con el rascado de la región anal (RA), en ambas instituciones se obtuvo que el 43,48% (10/23) de los positivos, manifestó la conducta. No obstante, no hubo diferencia significativa. Esta conducta fue observada en el 53,85%, de los positivos de la Institución A, y en el 30% de los positivos de la Institución B, no encontrándose diferencia significativa (p>0,05) (Tabla 1 y 2).
Con respecto a la frecuencia de otras manifestaciones clínicas, observadas en la totalidad de los niños parasitados, se observó el prurito anal cómo manifestación clínica más frecuente con un 43,48% (10/23), seguido de pérdida de peso 30,43% (7/23), gases 26,1%(6/23), pérdida del apetito 21,73(5/23) y diarrea 7,39% (4/23) (Figura 2).

Figura 2. Manifestaciones clínicas en 23 escolares parasitados con E. vermicularis en dos instituciones educativas de Santa Lucía, Estado Miranda, Venezuela
En relación a las condiciones de habitación de los niños parasitados, el 65,22% (15/23) tiene de 3-4 habitaciones y en promedio habitan en ellas 6,5 personas, teniendo un aproximado, de 2 personas por habitación, en la mayoría de los casos. En cuanto al lugar de alimentación de los niños parasitados el 91,3% (21/23) come en su hogar y el 13,7 % (3/23) lo hace tanto en el hogar como en el comedor de la escuela y tan solo el 26% (6/23) consume agua de chorro (Tabla 3).
Tabla 3: Condiciones de vida de los niños con entero-biaisis de dos instituciones educativas de Santa Lucía, Estado Miranda, Venezuela

*Co: comedor escolar - Ca: casa
Al evaluar cada institución por separado y luego entre ambas, no se encontró diferencias significativas en los parámetros evaluados, lo cual implica que se trata de poblaciones homogéneas (p>0,05), respecto a las variables evaluadas en este estudio, en las cuales se observa el predominio de la parasitosis en una de ellas (Institución A), por lo cual se recurrió al análisis con Odds ratio que permite evaluar, grupos similares y se observó que a pesar de ser poblaciones homogéneas, existe un riesgo de 1,95 veces de presentar Enterobiasis al estudiar en la institución A (Privada), que al estudiar en la Institución B (Oficial) (Tabla 4).
Tabla 4: Prevalencia de Enterobiasis en niños de edad prescolar de dos instituciones (Institución A: Privada & Institución B: Oficial) educativas de Santa Lucia del Tuy,

Discusión
En Venezuela, son escasos los estudios sobre la prevalencia de enterobiasis, probablemente porque se han empleado técnicas distintas a la cinta adhesiva de Graham, lo cual dificulta el diagnóstico de esta parasitosis. Esto tal vez se deba a que la enterobiasis, se le relaciona con una infección de baja morbilidad y por lo tanto con poco impacto en la salud pública, aunque muy conocida entre la población por sus sintomatología característica “prurito anal”. En este trabajo se determinó que la prevalencia general de enterobiasis fue del 36,5%, correspondiendo a la Institución A el 20,63% (13/63) y el 15,87% (10/63) a la Institución B.
Esta prevalencia es superior a la reportada en Mérida, Anzoategui y Zulia (4,8 a 27%) (18), e inferior a lo reportado en preescolares de una región urbana en Anzoategui con un 49,1 % y a la descrita en prescolares de las zonas semi-áridas de Falcón (45%). Estas diferencias pueden deberse a la forma de aplicación de la técnica de diagnóstico debido, a que en el estudio reportado por Greatty, en el estado Anzoategui, en el año 1994, se realizó la técnica de Graham en forma seriada, lo cual implica una mayor oportunidad de recuperar las formas evolutivas del parásito, como es sugerido por los expertos (20, 7). No obstante, el hecho de haber realizado la toma de una muestra única en este estudio y con ello la posibilidad de subestimar el diagnóstico de esta parasitosis, se encontró una prevalencia importante y superior a los estudios más recientes reportados en Venezuela (19), lo cual constituye un fuerte indicio de la condición real en cuanto a esta parasitosis en el grupo estudiado y en esta zona del país.
La edad, es considerada un factor determinante en la transmisión de E. vermicularis, debido a que que los hábitos higiénicos en esta etapa, son deficientes y los niños suelen llevarse objetos a la boca, rascarse la región anal y perianal y luego llevarse las manos a la boca, sin lavar ya sea antes o después de comer, entre otros mecanismos. En el presente estudio, aunque no se encontraron diferencias significativas entre las dos instituciones a este respecto, se determinó que en ambas instituciones, la mayor frecuencia de niños con enterobiasis se encontró en los niños entre 3-4 años de edad lo cual coincide con otros estudios (16, 21).
En relación al género, se obtuvo que los porcentajes de positividad para la infección fueron más elevados en las hembras que en los varones, estos resultados coinciden con lo reportado por Humbría-Heyliger y colaboradores 2012 (22) y difieren de algunos reportes de la literatura, en los cuales los varones mostraron mayor tasa de infección que las hembras y explican que esta diferencia, se debe al desarrollo más tempano de los hábitos higiénicos por parte de las niñas (21).
Por otra parte, al compararse los porcentajes de infección por E. vermicularis entre los grupos etarios y sexo, no se encontró diferencias estadísticamente significativas, lo cual sugiere que independientemente de la edad y el sexo, todos los individuos se encuentran expuestos de una manera similar a la infección por este helminto (1,22).
Con respecto a los factores de riesgo, que con más frecuencia se han relacionado con la adquisición de la parasitosis, lo constituyen el lavado de las manos antes de comer y el rascado anal, se observó que la mayoría de los positivos, tenían el hábito de lavarse las manos antes de comer, lo cual contrasta con los reportado por otros autores, cuyos estudios demuestran una menor prevalencia de enterobiasis al tener este hábito (23). Por otra parte, un porcentaje importante de los positivos manifestó la conducta del rascado anal, como respuesta a la sintomatología (prurito anal), aún cuando es inferior a lo reportado en la literatura, es muy importante este hallazgo, debido a que probablemente constituye una fuente de transmisión oro-fecal de E. vermicularis en la población escolar, teniendo presente la conducta habitual de los niños de chuparse los dedos y morderse las uñas, entre otras (24,25).
Entre las manifestaciones clínicas observadas en los niños con enterobiasis, el prurito anal fue la más frecuente, demostrándose que existe una correlación entre sintomatología y enterobiasis, siendo este porcentaje mayor a lo reportado en otros estudios en Venezuela (26).
En este estudio, se indagó algunos factores epidemiológicos que podrían facilitar, el mantenimiento y diseminación de la enterobiasis. En relación a las condiciones de habitación de los niños parasitados, se obtuvo que la mayoría de los parasitados tienen hogares de 3-4 habitaciones y en promedio habitan en ellas 6,5 personas, teniendo un aproximado de 2 personas por habitación, por lo menos en la mayoría de los casos. En cuanto al lugar de alimentación de los niños parasitados, se determinó que la mayoría de los niños infectados, come en el hogar y solo un pequeño porcentaje, come también el comedor escolar y consume toma agua de chorro, por lo cual de acuerdo a la información suministrada por los representantes de los niños con enterobiasis, pareciera que no existen condiciones sanitarias que posibiliten la transmisión de la infección en el hogar, sin embargo esto no es concluyente, debido a que no se realizaron exámenes a otros miembros de la familia, que podrían actuar como diseminadores de la infección en el hogar, éste aspecto ha sido relevante en la transmisión cómo ha sido demostrado en otros estudios (27). Por otra parte, resulta importante tomar en cuenta, las condiciones de las instituciones educativas y los resultados obtenidos, en los cuales se demostró una mayor prevalencia en la Institución A, la cual es una institución privada con áreas físicas tal vez en mejores condiciones, pero que al ser más pequeñas posibilitan el mayor contacto entre los niños, aunado al hecho de recibir clase de natación en la piscina de la Institución, lo cual favorece la transmisión debido a la contaminación que pueden ocasionar los bañistas que ingresen a la piscina sin un aseo adecuado y así los demás niños puedan ingerir esta agua. Esto ha sido demostrado en otros estudios, donde se evaluó la calidad del agua de piscinas de uso público, se demostró la presencia de huevos de E.vermicularis, considerando la ingesta de agua como una posible vía de transmisión (28) y por ello, es importante lo que se puede inferir del cálculo del Odds ratio, el cual implica que existe un riesgo de casi dos veces de adquirir enterobiasis estudiando en la Institución A en relación a estudiar en la Institución B.
Conclusiones y Recomendaciones
De este estudio se pudo concluir, que en las poblaciones escolares evaluadas hubo una alta prevalencia de Enterobiasis, que está asociada la aplicación de la metodología adecuada (Método de Graham), para la investigación de esta helmintiasis, pudiendo así manejar su verdadera prevalencia e impacto en la salud pública.
Por otra parte, aunque no hubo diferencia significativa en relación al sexo ni la edad, para su adquisición, las condiciones ambientales, tanto del hogar como de las instituciones educativas han de tenerse en cuenta, para evitar contraer la infección por este helminto.
Esta información es muy valiosa, debido a que en base a esta se pueden tomar medidas profilácticas, dirigidas tanto a la población parasitada, a los miembros de su familia así cómo dirigidas mejorar las condiciones del ambiente que rodean a los niños en estas instituciones educativas.
Agradecimientos
Agradecemos por su participación y valiosa colaboración a los directivos, maestros, padres y representantes de Las Unidades Educativas: Unidad Educativa Privada “Padre Mariyian Marianic y Centro de Educación Inicial Preescolar “Brisas de Macuto”, sin la cual no hubiese podido hacer esta investigación.
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